Ein religiöses Killerduo (Edward James Olmos und Colin Hanks) hält die Polizei von Miami auf Trab. Während die brutale Schneise aus Fanatismus und okkulten Ritualen immer blutigere Kreise zieht, muss in den eigenen Reihen des Police Departements eine neue Führung gesucht werden. Debra (Jennifer Carpenter), die bereits zum Medienstar aufgestiegen ist, erhält den Posten und lässt den eigentlichen Anwärter Batista (David Zayas) alt aussehen. Und schließlich erhalten Dexter (Michael C. Hall) und sein düsteres Geheimnis einen unverhofften Mitwisser...
Preview-Video zu den neuen Charakteren für Season 6: Brother Sam (Mos Def), Travis (Colin Hanks), Professor Gellar (Edward James Olmos), Jamie Batista (Aimee Garcia) & Mike Anderson (Billy Brown)
Dexter (Michael C. Hall) will seinen Sohn auf einer katholischen Schule unterbringen. Zudem hat er auch ein neues Opfer ins Auge gefasst. Zur zwanzigjährigen High-School-Reunion nimmt er einen Ex-Mitschüler aufs Korn, der kürzlich seine Ehefrau, Dexters einzige Freundin zu Schulzeiten, umgebracht hat. Doch er hat nicht damit gerechnet, dass sich sein Erscheinungsbild in den Augen seiner einstigen Mitschüler verändert hat: er ist plötzlich populär. Laguerta (Lauren Velez) wird zum Captain befördert und Angel (David Zayas) ist sich sicher, ihr Nachfolger zu werden. Und mitten in all dem startet eine neue Mordserie, die Miami erschüttern wird. Ein Professor (Edward James Olmos) und sein Schüler (Colin Hanks) töten einen Obstverkäufer und ersetzen seine Inneren mit Schlangen. Dexter wird schnell klar, dass er es hier nicht mit einfachen Mördern zu tun hat, sondern mit einer echten Herausforderung…
S06E02 - Der gute Hirte
Quinn (Desmond Harrington) schafft es endlich, Debra (Jennifer Carpenter) einen Antrag zu machen, doch die reagiert verschreckt. Kurz darauf bleibt ihr ein zweites Mal die Spucke weg, denn Deputy Chief Matthews (Geoffrey Pierson) will sie und nicht Angel (David Zayas) zur Leiterin der Mordermittlung befördern. Dexter (Michael C. Hall) muss derweil erkennen, dass es wohl doch keine so gute Idee ist, vor seinem Sohn sein wahres Ich zu zeigen. Erleben soll dies dagegen jemand anderes: in den Ermittlungen zum Mord an dem Fruchtverkäufer taucht Brother Sam (Mos Def) als Verdächtiger auf. Dexter kennt diesen nur zu gut, hat er ihn sich doch schon einmal als Opfer ausgesucht als Sam wegen eines Verfahrensfehlers einer Mordanklage entgehen konnte. Nur eine Verhaftung von Sam wegen eines kleineren Delikts verhinderte damals seine Ermordung durch Dexter. Nun scheint die Zeit reif, denn Dexter ist überzeugt, dass Sam weiter seine dunkle Seite auslebt obwohl er behauptet, zu Gott gefunden zu haben und ein anständiges Leben zu führen. Die wahren Mörder des Fruchtverkäufers haben dagegen andere Sorgen, muss Professor Gellar (Edward James Olmos) doch sehen, dass sein Schützling Travis (Colin Hanks) abgelenkt ist.
S06E03 - Die Rückkehr der Zahnfee
Eine Prostituierte wird ermordet aufgefunden – mit einem beschädigten Zahn. Dexter (Michael C. Hall) erinnert das frappierend an einen Serienkiller, der in den Achtziger Jahren als „die Zahnfee“ in Oregon sein Unwesen getrieben hat. Ist der Killer, der mittlerweile ein alter Rentner sein müsste, vielleicht zurück? Getrieben von dem Drang eines seiner Vorbilder töten zu können, nimmt er die Ermittlungen auf und stößt auf den Misanthropen Walter Kenny (Ronny Cox). Debra (Jennifer Carpenter) muss derweil mit ihrer neuen Verantwortung fertig werden und hat zudem das Problem, dass Laguerta (Lauren Velez) ihr dauernd im Nacken sitzt. Professor Gellar (Edward James Olmos) und sein Schüler Travis (Colin Hanks) haben unterdessen ihr neuestes Opfer ausgewählt.