Mit Debra (Jennifer Carpenter) als Mitwisser wird das gefährliche Doppelleben von Dexter (Michael C. Hall) zum Drahtseilakt. Zwar hilft sie ihm aus brenzligen Situationen, doch das Wandeln zwischen polizeilicher Berufung und persönlichen Gefühlen wird mit jedem Fall schwieriger. Eine folgenschwere Entscheidung bringt Dexter und Debra in Bedrängnis. Derweil lernt Dexter die Serienmörderin Hannah (Yvonne Strahovski) kennen. Anstatt der geplanten Beseitigung, die er sonst an Kriminellen vornimmt, geht er mit der hübschen Killerin eine Beziehung ein.
Nachdem Debra (Jennifer Carpenter) gesehen hat, wie ihr Bruder Dexter (Michael C. Hall) „Doomsday Killer“ Travis Marshall umgebracht hat, sucht sie nicht nur einen Weg, mit ihm wieder ins Reine zu kommen, sondern versucht auch, alle Spuren der Beteiligung von ihr und Dexter an dem Mord zu verwischen. Unterdessen hat Detective Mike Anderson (Billy Brown) einen unerfreulichen Zusammenstoß während Captain LaGuerta (Lauren Vélez) Spuren findet, die sie den eigentlich abgeschlossenen Bay-Harbor-Butcher-Fall noch einmal überdenken lassen.