Während Rimurus (Stimme im Original: Okasaki Miho) Reich Tempest immer stärker und wohlhabender wird, kommt auch er seinem Ziel, Menschen und Monster in einem gemeinsamen Bündnis zu vereinen, immer näher. Doch nicht jeder teilt seine Vision und verfolgt daher einen anderen Ansatz, wodurch die Menschheit durch Kontrolle und Herrschaft geschützt werden soll. Während sich die Spannungen zwischen den verschiedenen Mächten zuspitzen, verfolgt Leon Cromwell (Jun Fukuyama) seine Pläne im Verborgenen.