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Hicks (Stimme: Daniel Axt) hat als Häuptling von Berk seinen langgehegten Traum wahrgemacht und eine Welt geschaffen, in der Drachen und Menschen friedlich zusammenleben können. Auch Hicks bester Freund, der Nachtschatten Ohnezahn, fühlt sich in dieser Welt wohl – bis er eines Tages einem ungezähmten und eigensinnigen Drachenweibchen ...
Die treuen des Gefolgsleute des Königs werden von Vanestra in Mäuse verwandelt und in einer Burg am Meer gefangen gehalten. Um sich zu befreien, müssen sie sich vielen Gegnern stellen: Ratten, Kakerlaken, Spinnen und vor allem der Schlosskatze Brodie.