Avant de tourner pour le cinéma, Richard Jenkins a longtemps travaillé au théâtre, se produisant notamment au Rhode Island's Trinity Repertory Theater durant une quinzaine d'années, et dont il a d'ailleurs été directeur artistique pendant quatre ans. Après un petit rôle dans (1985) de , il enchaîne les tournages, jouant sur la direction de (, 1986), (, 1987) ou (, 1990). Coéquipier d' dans le polar (1989) ou détective dans , il s'illustre également dans plusieurs téléfilms comme (1993), tiré du best-seller de sur la découverte du virus du Sida.
A la fin des années 90, cet acteur aux faux airs d'aristocrate british s'adonne volontiers à la comédie, inscrivant son nom aux génériques de (1998) et (2000) des frères , et de (1999) et (2001), produit par ce même duo. Il se montre par ailleurs fidèle à une autre fratrie, celle des , pour laquelle il interprète (2001), (2003) et (2008). Second rôle incontournable, Richard Jenkins connaît la consécration à partir de 2001 en incarnant Nathaniel Fisher Sr, un directeur de pompes funèbres narquois, dans la série culte .
Dès lors, ses apparitions au cinéma se font plus marquantes (, , ...). Faisant figure de respectable père de famille dans (2008) ou (id.), ce comédien trouve enfin, à 60 ans, un premier rôle à la mesure de son talent, celui d'un professeur d'université se liant d'amitié avec un couple d'immigrés clandestins dans , Grand prix du jury du Festival de Deauville 2008.